Правда ли, что королева эволюционных проблем — это Красная (a.k.a. Чёрная) Королева? Не торопитесь с ответом — не забывайте о гермафродитах! Дмитрий Шабанов

Правда ли, что королева эволюционных проблем — это Красная (a.k.a. Чёрная) Королева? Не торопитесь с ответом — не забывайте о гермафродитах!

Дмитрий Шабанов

Опубликовано 17 января 2014

Ник Лейн. Лестница жизниДаже нам, людям, со всем нашим умением предвидеть события, не так-то просто действовать в интересах наших собственных ближайших потомков: вспомним уничтожение лесов, глобальное потепление и проблему перенаселения. Как же тогда эволюция, с её слепотой и эгоизмом, могла поставить долговременную выгоду секса для популяции выше его кратковременной двойной цены со всеми вытекающими неприятными последствиями?

Я собрался достаточно подробно обсудить проблему эволюции популяционного воспроизводства и рекомбинации (включая феномен пола). Конечно, все ключевые мысли можно конспективно изложить в одном коротком тексте, но при этом они окажутся декларативными и непонятными. Чтобы их обосновать, нужен текст, по объёму превышающий целую колонку, однако такое обоснование окажется непонятным для неспециалистов. Я пытаюсь изложить и непростой комплекс общеизвестных идей, и собственные наработки таким образом, чтобы они были доступными для понимания вдумчивых читателей-небиологов. Как побудить таких читателей разбираться в обсуждаемом предмете? Для меня самого часто оказывается интересным материал о незнакомых мне отраслях познания, в котором видна логика рассуждения развивающих эти отрасли людей. Вот такую логику я и пытаюсь, в меру своего умения и понимания материала, отразить в этих колонках. Естественно, необходимый для этого объём текста растёт, как на дрожжах. Эта колонка — уже пятая из «половой» серии; будет ещё три или четыре.

Первая была посвящена классификации типов популяционного воспроизводства. Во второй я коротко описал проблему эволюции рекомбинации и предложил задуматься об уровне отбора, двигавшего эту эволюцию. В третьей я попытался подтолкнуть читателей к пониманию всей парадоксальности полового размножения и начал обсуждать гипотезы, объясняющие преимущества полового размножения. Обзор этих гипотез был закончен в четвёртой колонке. Та из гипотез, которую можно считать фавориткой, не поместилась и в четвёртой, поэтому я обсужу её здесь. Поговорив о ней, мы попробуем понять, закрывает она проблему или нет.

Гипотеза Красной (also known as Черной) Королевы Ван Валена и Гамильтона в последнее время стала самым популярным объяснением феномена пола. Её название — отсылка к классическому тексту Кэрролла. В исходном тексте XIX века действовала Красная Королева (ведь в тогдашних шахматах белые сражались с красными, а не с чёрными). Сейчас, переводя «Алису» на русский язык, Королеву обычно называют Черной.

«— У нас, — сказала Алиса, с трудом переводя дух, — когда долго бежишь со всех ног, непременно попадёшь в другое место.

— Какая медлительная страна! — сказала Королева. — Ну, а здесь, знаешь ли, приходится бежать со всех ног, чтобы только остаться на том же месте! Если же хочешь попасть в другое место, тогда нужно бежать по меньшей мере вдвое быстрее!» (Льюис Кэрролл, «Алиса в стране чудес»).

Американский эволюционист Ли Ван Вален сформулировал принцип Красной Королевы, пытаясь объяснить закономерности вымирания организмов. Уильям Гамильтон приложил тот же принцип для объяснения преимуществ полового размножения.

Часто, описывая историю какой-либо эволюционной ветви или жизни в целом, мы рассматриваем их как путь от достижения к достижению. План строения, характерный для рыб, возник когда-то и существует до сих пор. Некоторые изменения этого плана позволили освоить сушу. Потом перестройка эмбрионального развития дала возможность обеспечить наземное развитие яйца...

В этих и во многих других случаях эволюционное приобретение, достигнутое на определённом этапе, в будущем сохраняется в арсенале рассматриваемой группы. Это связано с тем, что, в общем-то, со времён выхода рыб на сушу вода осталась водой, а суша — сушей (хотя на самом деле и вода, и суша довольно сильно изменились). Зато биотическая, живая среда меняется попросту стремительно. Здесь невозможно решить задачу приспособления к каким-то условиям раз и навсегда. Только хищник приспособится вылавливать и поедать жертв — хвать, а жертвы уже изменились, и надо вырабатывать новые приёмы! Едва хозяин научился защищаться от атак паразитов — глядишь, паразиты уже не те, что вчера, и способы защиты, которые срабатывали совсем недавно, оказываются неэффективными. Вот в этой-то непрерывно изменчивой среде, даже чтобы остаться на месте (сохранить свою роль в экосистеме), надо непрерывно «бежать» (эволюционировать).

В отношении полового размножения гипотеза Красной Королевы состоит в следующем. Между взаимодействующими видами, прежде всего между паразитами и их хозяевами, происходит непрерывная эволюционная «гонка вооружений», которая требует постоянных изменений. Поскольку половой процесс ускоряет потенциальную скорость эволюции, это способствует успеху организмов с половым размножением. Обратите внимание: речь здесь идет прежде всего о иммуннологической эволюции, проявления которой могут быть незаметны для внешнего наблюдателя!

Рассмотрим эту гипотезу с точки зрения её «срочности» (sensu Протопопов, т. е. положения на оси «краткосрочность — долгосрочность»). Красная Королева описывает относительно краткосрочные преимущества полового размножения, по крайней мере по сравнению с храповиком Мёллера и «викарием из Брея». Дело в том, что частью этой гипотезы является объяснение того, почему среда, к которой приходится приспосабливаться, изменяется быстро и требует быстрых изменений от интересующих нас организмов. С другой стороны, описываемое Красной Королевой преимущество вряд ли проявится у первого же поколения, численность которого придётся уполовинить из-за «двойной цены пола».

Красная Королева — не просто умозрительный конструкт; эта гипотеза получила экспериментальное подтверждение! Вот, почитайте об этом в новости Елены Наймарк на «Элементах».

У круглого червя Caenorhabditis elegans, классического объекта генетики развития, есть два пола — самооплодотворяющиеся гермафродиты и самцы.

_{Спаривание самца и гермафродита Caenorhabditis elegans.}

Строго говоря, размножение гермафродитов у Caenorhabditis не клональное, поскольку их потомство получается от оплодотворения собственных яйцеклеток собственными же сперматозоидами. При образовании половых клеток происходит случайное сокращение генетического материала вдвое. Поскольку по каждому из локусов (позиций в хромосомах) половые клетки несут лишь половину аллелей (версий определённого гена) родителя, то потомки гермафродита по половине локусов получат две копии одного и того же родительского аллеля. После нескольких циклов самооплодотворения её потомки станут полностью гомозиготными (несущими по каждому локусу идентичные аллели), и их размножение станет эквивалентным клональному (терять окажется нечего).

Потомство гермафродитов — гермафродиты (и редко-редко, из-за нерасхождения половых хромосом, — самцы). Половина потомков от скрещивания самцов и гермафродитов — самцы, половина — гермафродиты. Это упрощает оценку доли скрещиваний с рекомбинацией в популяции червей: оно пропорционально доле самцов.

Если черви развиваются в условиях, которые не требует от них быстрой эволюции, гермафродиты обыгрывают самцов, ведь их скорость размножения оказывается вдвое более высокой (один выводок потомков оставляет или каждый гермафродит, или две особи — гермафродит + самец). Поэтому в стабильных условиях доля самцов в популяции снижается до невысокого уровня.

Однако чем сильнее опасность от угрожающих червям паразитов, тем выше доля самцов. Среди описанных в статье Наймарк экспериментов убедительнее всего такой. Экспериментаторы заражали червей в экспериментальной популяции бактериями, культуру которых на каждом этапе собирали на трупах их сородичей из прошлого поколения, погубленных инфекцией. Это способствовало быстрой эволюции бактерий, приспосабливавшихся преодолевать защитные механизмы хозяев. И в этих-то условиях доля самцов (и, соответственно, доля потомков, несущих рекомбинированные геномы) стабильно растёт.

«Эти результаты безоговорочно доказывают, что низкий уровень рекомбинации, зависящий от числа скрещивающихся особей, напрямую определяет устойчивость к инфекциям. В условиях постоянного присутствия инфекционных агентов и их непрерывного развития бесполое размножение (самооплодотворение) неизбежно ведёт к вымиранию. В данном контексте паразитов можно заменить на любой стрессовый агент, который меняется с ходом времени. Ясно, что таким агентом могут быть и хищники, и конкуренты, а также абиотические факторы — они редко бывают постоянными на протяжении ряда поколений у животных и растений» (Елена Наймарк).

Похоже, эти результаты помогают найти ответ на балансовый аргумент Уильямса, о котором я писал в третьей из «половых» колонок. Эта проблема заключается в поиске объяснения, почему популяции с половым размножением не вытесняются клональными мутантами, которые размножаются вдвое интенсивнее. Получается, что, по крайней мере в некоторых случаях, клональные линии могут быть уничтожены паразитами. Оптимально приспособившись к определённому генотипу, паразиты могут выкосить всех представителей клона, обладающего этим генотипом, и интенсивность размножения клона не будет иметь в этой ситуации никакого значения: сколько появится особей, столько паразиты и убьют. А о том, почему клоны иногда всё-таки сохраняются, надо будет поговорить позже...

Но объясняют ли эти эксперименты происхождение пола? С тем, что Красная Королева объяснила феномен пола, согласны такие авторитеты, как Александр Марков или Мэтт Ридли. Впрочем, говорят, Александр Кондрашов (автор упомянутого в прошлой колонке топора Кондрашова) продолжает считать феномен пола так и не получившим своего объяснения.

Эксперименты, о которых пишет Наймарк, несомненно, убедительны. Впрочем, не забывайте: доказать, что «силы» Красной Королевы хватило бы, чтобы преодолеть двойное падение плодовитости, вызванное переходом от клональности к раздельнополости во времена происхождения полового размножения, они не могут.

В случае Caenorhabditis elegans мы имеем дело с видом, у которого уже прекрасно сформировано половое размножение. То, что у гермафродитов оно вырождено вследствие самооплодотворения, — вторичный эффект. Кстати, анализируя описанный эксперимент, надо иметь в виду, что потомки, образовавшиеся в результате самооплодотворения, оказываются более или менее гомозиготными (имеющими идентичные аллели), а черви, появившиеся от скрещивания самцов и гермафродитов, оказываются намного более гетерозиготными (по многим локусам имеют разные версии гомологичных аллелей). Повышенная гетерозиготность может способствовать росту сопротивляемости и сама по себе, без учёта последствий рекомбинации.

В любом случае Caenorhabditis производит и яйцеклетки, и сперматозоиды. Гапло-диплоидный жизненный цикл с оплодотворением и мейозом у этих червей вполне сформирован. Красная Королева может повысить долю червей с половым развитием. В то же время я сомневаюсь, что она могла бы обеспечить эволюцию от клонального размножения к половому, переступив через двукратный проигрыш в эффективности воспроизводства.

А теперь я должен сделать признание. Как я и писал ещё в позапрошлой колонке, у меня есть своя версия решения, просто я не торопился её разъяснять. Чтобы вы оценили выход из теоретического тупика, вас нужно было в этот тупик завести. Я и в этой колонке не успею дать все обоснование решения, но обозначить его смогу.

Проницательный (кроме шуток) Ник Лейн, процитированный в эпиграфе, не разделяет секс и его «двойную цену». Он не прав. Снижение эффективности воспроизводства связано не с половым размножением как таковым, а с наличием самцов, которые сами не оставляют потомков. То, что Джон Мейнард Смит назвал «двойной ценой пола», правильно было бы назвать «двойной ценой раздельнополости». Гермафродиты не платят эту цену!

Давайте-ка я напомню иллюстрацию, которую приводил, начиная разговор об эволюции рекомбинации.

_{Классификация типов популяционного воспроизводства и переходов между ними.}

Обратите внимание на красную, зелёную и красно-зелёную стрелки. Мы до сих пор говорили о «красно-зелёном» переходе — I?IIIa. Но, как я писал, поясняя эту таблицу, я считаю значительно более вероятным иной вариант: вначале «зелёное» возникновение полового процесса у перекрёстно оплодотворяющихся гермафродитов I?II, а потом уже «красный» переход к раздельнополости — II?IIIa.

Почему большинство авторов рассматривает именно переход I?IIIa? Традиция. Привычка считать раздельнополость типичным случаем полового размножения. Инерция мысли, предопределённая балансовым аргументом Уильямса. Наконец, объяснить, как раздельнополость побеждает гермафродитизм — тоже непростая задача...

Я с большой долей уверенности предполагаю, что половой процесс, а также гапло-диплоидный цикл с оплодотворением и мейозом возникали у перекрёстно оплодотворяющихся гермафродитов. Это они перешли от негомологичной рекомбинации в ходе горизонтального переноса к упорядоченной гомологичной рекомбинации в ходе мейоза. Это они собрали механизм полового размножения из отдельных ранее существовавших молекулярных блоков. И поскольку им не приходилось платить двойную цену пола, падение эффективности их размножения не блокировало этот судьбоносный процесс.

Помните, в прошлой колонке я сравнивал эффективность воспроизводства клональных и раздельнополых организмов? В случае перехода I?IIIa, если перевес раздельнополых организмов был меньше двукратного (!), клональные организмы выигрывали. Зато при переходе I?II достаточно лишь небольшого преимущества гермафродитов. Смотрите.

«Соревно- ­вание» 2

Тип воспроиз- водства

Произво- ­дители

Потом­ков

Выжива- ­емость

Выживет

Всего

Резуль­тат

Вари­ант A

Клональ- ность(тип I)

Особь 1

100

25%

25

50

Проиг­рыш

Особь 2

100

25

Вари­ант D

Пере- крестный гермафро- дитизм(тип II)

Партнёр 1

100

26%

26

52

Победа

Партнёр 2

100

26

Причины, обусловившие переход от клонального размножения к перекрёстному гермафродитизму, можно представить себе вполне неплохо. Выработка новых приспособлений ускорялась благодаря «викарию из Брея» и берегу Белла, а действие Красной Королевы делало этот процесс бесконечным. Избавление от неблагоприятных мутаций облегчалось благодаря выходу из-под власти храповика Мёллера и действию топора Кондрашова. Распространению гермафродитов способствовала лотерея Уильямса. И никакой «двойной цены пола» Мейнарда Смита платить не надо было.

Остаётся один вопрос. А как же гермафродиты могли перейти к разделению ролей самцов и самок? Ведь это требовало уплаты «двойной цены раздельнополости» — снижению эффективности воспроизводства вдвое.

У меня есть ответ на этот вопрос. Я дам его в следующей колонке.

К оглавлению